Собор был поставлен на месте Никольских ворот Можайского кремля (XIV век), и частично включил в себя их стены.

После Великой Отечественной войны сильно пострадавший собор был восстановлен без купольной ротонды над центральной частью. После реставрации в нем разместилась трикотажная фабрика, и лишь в 1980-х годах его вместе с прочими зданиями на кремлёвском холме передали в ведение Государственного Бородинского военно-исторического музея. С 1994 года в соборе возобновились богослужения.